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Proc Biol Sci. 2011 Apr 7; 278(1708): 1003–1008.
Published online 2010 Sep 29. doi:  10.1098/rspb.2010.1639
PMCID: PMC3049028
PMID: 20880884

Remarkable morphological stasis in an extant vertebrate despite tens of millions of years of divergence

Abstrato

A relação entre a divergência genotípica e fenotípica ao longo do tempo evolutivo varia muito, e os casos de diferenciação fenotípica rápida, apesar da similaridade genética, têm atraído muita atenção. Aqui, relatamos um caso extremo do padrão reverso - estase morfológica em um peixe tropical apesar da divergência genética maciça. Estudamos o enigmático peixe-borboleta Africano de água doce ( Pantodon buchholzi ), cuja morfologia distinta lhe confere reconhecimento como uma família monotípica. Sequenciamos o genoma mitocondrial de Pantodon da bacia do Congo e outros nove taxa de osteoglossomorfos para comparação com perfis mitogenômicos anteriores de Pantodon da bacia do Níger e outros taxa relacionados. Pantodonas populações formam um grupo monofilético, mas suas seqüências codificadoras mitocondriais diferem em 15,2% entre as bacias do Níger e Congo. O tempo de divergência mitogenômica entre essas populações é estimado em mais de 50 milhões de anos, e a divergência genética profunda foi confirmada por dados de seqüência nuclear. Entre seis comparações de osteoglossomorfos de grupo irmão, Pantodon exibe a menor taxa de divergência morfológica, apesar de um nível de diferenciação genética comparável a ambas as famílias ricas em espécies (por exemplo, Mormyridae) e espécies pobres (por exemplo, Osteoglossidae). Estase morfológica nestas duas linhagens alopátricas de Pantodon oferece um modelo de vertebrados vivos para investigar a estabilidade fenotípica ao longo de milhões de gerações, em face de profundas flutuações nas condições ambientais.

Palavras-chave: fósseis vivos, estase morfológica, taxa de evolução, diversidade críptica, Osteoglossomorpha

1. Introdução

As disparidades morfológicas entre espécies contemporâneas freqüentemente capturam a atenção de biólogos evolucionistas quando acompanhadas por pouca divergência genética. Os taxa exibindo divergência fenotípica, apesar da pequena diferenciação genética, servem como modelos úteis para investigar os mecanismos evolutivos finais da radiação de espécie rápida [ 1 ] e os alicerces genéticos próximos da adaptação morfológica [ 2 ]. No entanto, os paleontologistas reconhecem que o padrão oposto, o conservadorismo morfológico, também é difundido e importante para a compreensão do registro fóssil da diversificação macroevolutiva [ 3 - 5].]. Estudar o conservadorismo morfológico a longo prazo é difícil nos sistemas contemporâneos porque poucas linhagens de animais existentes são conhecidas por terem permanecido morfologicamente estáticas ao longo de escalas de tempo geológicas. Acredita-se que os caranguejos-ferradura, as salamandras e as lampreias plethodontidas estejam entre os melhores exemplos de tais "fósseis vivos", embora os níveis pequenos a moderados de diferenciação morfológica ainda sejam mensuráveis ​​dentro de cada uma dessas linhagens antigas [ 6 - 8].], levando ao reconhecimento de diferentes taxa. Para entender melhor as restrições extrínsecas e intrínsecas na evolução fenotípica em populações vivas, seria ideal estudar espécies existentes que exibam divergência genética profunda e diferenciação morfológica insignificante. Aqui, mostramos que populações alopátricas de peixes-borboleta bizarros de rios tropicais africanos representam exatamente esse caso, oferecendo um modelo único de vertebrados para estudar os mecanismos subjacentes a restrições de longo prazo sobre a estabilidade morfológica em um ambiente flutuante.

O peixe-borboleta Africano de água doce, Pantodon buchholzi ( figura 1 a ), é a única espécie da família Pantodontidae. Ele é colocado dentro do superordem Osteoglossomorpha, um clado Gondwanano com um rico registro fóssil começando no Cretáceo Inferior [ 9 ]. A distribuição atual de Pantodon é restrita ao Congo central e às bacias baixas do Níger, bem como a algumas drenagens costeiras adjacentes ( figura 1 b), e nenhum fóssil dessa linhagem é conhecido. Pantodon é um peixe pequeno (menos de 12 cm) orientado para a superfície, com uma morfologia incomum ( figura 1 a) incluindo longas mandíbulas oblíquas, barbatanas peitorais semelhantes a asas e barbatanas pélvicas com quatro raios filamentosos alongados. Ele localiza presas por informações de decodificação contidas em ondulações de superfície [ 10 ] e usando seu sistema visual especializado para visualizar simultaneamente objetos na água, no ar e refletidos pela interface ar-água [ 11 ]. As barbatanas peitorais únicas de Pantodon permitem que os saltos balísticos escapem dos predadores [ 12 ].

Um arquivo externo que contém uma figura, ilustração, etc. O nome do objeto é rspb20101639-g1.jpg

Distribuição geográfica e morfologia de P. buchholzi . ( a ) Fotografia de um espécime vivo do Parque Nacional de Odzala, República do Congo (CU 92896; comprimento padrão = 59,1 mm). ( B ) localidades coleção para espécimes depositados no Museu Nacional d'Histoire Naturelle (Paris) eo Musée Royal de l'Afrique Centrale (Tervuren). Duas populações principais são evidentes (linhas tracejadas): baixa bacia do Níger e rios costeiros adjacentes (pontos amarelos) e bacia central do Congo (pontos vermelhos). Registros únicos são conhecidos da província da Alta Guiné (ponto preto) e da província da Baixa Guiné (ponto branco). Estrelas amarelas e vermelhas indicam a localidade do tipo e Odzala, respectivamente.

A combinação de características morfológicas primitivas e derivadas exibidas por P. buchholzi tem atraído a atenção de morfologistas desde sua descrição original [ 9 ]. A variação intraespecífica não foi relatada; portanto, Pantodon foi considerado uma espécie única com distribuição disjunta. Aqui, relatamos, até onde sabemos, a primeira avaliação da diferenciação genética (mitocondrial e nuclear) e fenotípica entre as populações de Pantodon , que revela tanto uma divergência de populações notavelmente longa quanto uma estabilidade morfológica excepcional.

2. Material e métodos

a) Taxa e caracteres de amostragem

Sequenciamos genomas mitocondriais completos (mitogenômicos) de 10 osteoglossomorfos: P. buchholzida bacia do Congo em Odzala (GenBank: AP011564 ), Heterotis niloticus ( AP009498 ), Arapaima gigas ( AP009497 ), Hiodon tergisus ( AP009499 ), Xenomystus nigri ( AP009503 ) , Gymnarchus niloticus ( AP009610 ), Petrocéfalo microftalmo ( AP009609 ), Petrocephalus soudanensis ( AP009502 ), Gnathonemus petersii (AP009611 ) e macrops Myomyrus ( AP009501 ). Estes novos dados foram combinados com cinco mitogenomes publicados anteriormente: P. buchholzi de um local desconhecido na bacia do Níger inferior (AB04368), Hiodon alosoides ( AP004356 ), Scleropages formosus ( DQ023143 ), Osteoglossum bicirrhosum ( AB043025 ) e Elops hawaiensis (o grupo externo , NC005798). Para confirmar as inferências das sequências mitogenómicas de Pantodon , também sequenciámos o gene MLLnuclear e o gene mitocondrial do citocromo b para amostras adicionais dePantodon de ambas populações (material suplementar eletrônico, figuras S3 e S4). Informações adicionais sobre amostragem taxonômica e protocolos para sequenciamento são fornecidas no material suplementar eletrônico, tabelas S1 e S2 e texto S1.

(b) Inferir árvores filogenéticas e tempos de divergência

Alinhamos genes codificadores de proteínas (excluindo o gene ND6 de composição de base heterogênea ) por olho, e alinhamos as seqüências de RNA ribossomal 12S e 16S (rRNA) e as 22 seqüências de RNA de transferência (tRNA) com P roalign v 0,5a3 [ 13 ] . Árvores filogenéticas e tempos de divergência com intervalos percentuais de densidade posterior (HPD) mais altos foram inferidos usando um método bayesiano particionado com um relógio molecular relaxado e uma heterogeneidade lognormal não correlacionada em BEAST v 1.4.8 [ 14].]. Analisamos duas matrizes de dados diferentes cruzadas com duas distribuições diferentes de restrição de fósseis. A primeira distribuição de restrição (lognormal) assume que o registro fóssil é suficientemente informativo para fornecer idades mínima e máxima estimadas para clades pelo menos específicos, enquanto a segunda distribuição (uniforme) assume que o registro fóssil de Teleostei é muito incompleto para fornecer qualquer estimativa máxima. idades (ver detalhes no material eletrônico suplementar, texto S1). A primeira matriz de dados ('12RT'; 10 695 posições) incluiu sequências nucleotídicas concatenadas dos genes de rRNA, genes de tRNA e genes codificadores de proteínas, excluindo as posições dos terceiros codões. A segunda matriz de dados ('123RT'; 14 326 nucleótidos) incluiu todas as posições. Estas matrizes de dados foram divididas de acordo com posições de codões e sequências de codificação não proteicas.I + Γ modelo de evolução de sequência, um esquema de restrição de calibração baseado em fósseis e quatro execuções independentes de 5 × 10 7gerações. Parâmetros adicionais da BEAST e detalhes da calibração baseada em fósseis são apresentados no material eletrônico suplementar, texto S1.

c) Estimativa da divergência morfológica

Comparamos a similaridade fenotípica entre seis pares de táxons osteoglossomórficos com base em 15 medidas morfométricas (material eletrônico suplementar, tabela S3, texto S2 e figura S5). Log 10 medições -transformed de todos os taxa foram analisados por análise de componentes principais (PCA). Quantificamos a dissimilaridade morfológica como a distância generalizada de Mahalanobis ( D ) entre cada par de táxons no morfoespacial baseado em PCA. Descartamos o primeiro componente principal (PC1, 79,89%), que refletia apenas o tamanho do corpo, e focamos no segundo (PC2, 9,88%) e terceiro (PC3, 5,74%) componentes principais que representavam a forma do corpo e capturamos 49,16 e 28,54% da variação morfológica restante, respectivamente. Para testar ainda mais se Pantodon populações puderam ser distinguidas utilizando-se a variação morfométrica padronizada por tamanho, utilizamos testes de atribuição multivariada por "jack-knifed" a partir de análise de função discriminante, e ANOVAs específicos por característica (material suplementar eletrônico, texto S2).

3. Resultados

O conteúdo gênico e a ordem dos genes dos 10 mitógenos recém-sequenciados são típicos de osteoglossomorfos e outros teleósteos. Árvores filogenéticas Bayesianas derivadas de seqüências mitogenômicas (descritas no § 2) apoiam fortemente a monofilia de Pantodon dentro do Osteoglossomorpha. Congruente com os resultados anteriores [ 15 ], Pantodon é irmã de um grande clado compreendendo os Osteoglossidae, Notopteridae, Gymnarchidae e Mormyridae ( figura 2 ). No entanto, a divergência genética entre os dois mitogenomos de Pantodon foi inesperadamente grande ( distância não corrigida de p excluindo a região de controlo = 15,2%). Divergência mitogenômica semelhante foi observada entre o sul-americano O. bicirrhosume o sudeste asiático S. formosus (16,0%) e ao longo de toda a família morfologicamente diversificada de peixes elétricos morrióides (14,5%).

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Cronogramas filogenéticos moleculares de osteoglossomorfos baseados em análise bayesiana de relógio relaxado. Utilizamos a matriz de dados de 12RT e duas distribuições diferentes de restrições baseadas em fósseis (lognormal (reconstrução 1) versus uniforme (reconstrução 2)). Elops hawaiensis foi usado para enraizar as árvores. Todos os nós internos são suportados por probabilidades posteriores de 1.0. A escala de tempo horizontal está em milhões de anos antes do presente (Myr atrás). Barras horizontais mostram intervalos de 95% de HPD: pretos, nós calibrados baseados em fósseis; branco, divergência entre populações de Pantodon ; e cinza, todos os outros nós. Números próximos aos nós Pantodon são estimativas de tempo de divergência em Myr atrás.

Os tempos estimados de divergência entre as populações de Pantodon dependem do método de calibração baseado em fósseis empregado ( figura 2 e material eletrônico suplementar, figura S1). Entre as quatro abordagens analíticas testadas, a estimativa mais recente para a divergência das populações de Pantodonfoi de 57,2 milhões de anos atrás (95% HPD = 23,3-91,3 milhões atrás; figura 2 , reconstrução 1), colocando sua separação no Paleoceno Superior. O tempo de divergência mais antigo que estimamos entre as populações foi de 102,5 milhões de anos atrás (95% HPD = 34,5-161,3 milhões atrás; material eletrônico suplementar, figura S1, reconstrução 4), colocando sua separação no meio do Cretáceo.

O gene nuclear MLL mostrou similarmente que as populações de Pantodon exibem um padrão de divergência genética profunda (5.6%) comparável ao padrão observado na família Mormyridae (5.9%) e maior que a divergência observada entre dois gêneros distintos de knifefishes (Notopteridae), Notopterus e Chitala (2,9%). Além disso, detectamos a presença de dois indels diagnósticos na seqüência de codificação de MLL que distinguem as duas populações de Pantodon (material eletrônico suplementar, figuras S2 e S4). A ausência de taxa chave necessária para calibrar a árvore usando fósseis e o comprimento curto da seqüência (751 pb) impediu a estimativa confiável de tempos de divergência usandoDados MLL .

As populações de Pantodon exibem a menor diferenciação morfológica entre pares de espécies de osteoglossomorfos disponíveis, bem como a menor taxa de evolução morfológica. Não encontramos diferenças merísticas entre as duas populações de Pantodon (material suplementar eletrônico, texto S2), e não fomos capazes de distingui-las consistentemente usando morfometria. A análise de função discriminante dos dados morfométricos permitiu a atribuição correta de indivíduos às populações em apenas 64-67% dos casos. Tamanho do pedúnculo caudal padronizado em tamanho ( 1,12 = 4,98, p = 0,048) e comprimento da cabeça ( 1,12 = 4,61, p= 0,053) foram as únicas características nas quais diferenças estatisticamente modestas foram aparentes. A divergência morfológica dentro de outros pares de espécies de osteoglossomorfos variou amplamente nos táxons examinados, indicando que alguns clados mudaram consideravelmente de forma enquanto outros mostram pouca diferenciação (ainda mais do que em Pantodon ) durante períodos de 16.3-72.0 Myr ( figura 3 ).

Um arquivo externo que contém uma figura, ilustração, etc. O nome do objeto é rspb20101639-g3.jpg

Gráfico semi-logarítmico das distâncias morfológicas versus distâncias genéticas para seis pares terminais de Osteoglossomorpha. As distâncias morfológicas são estimadas como distâncias de Mahalanobis (mostradas em escala logarítmica). As distâncias genéticas são distâncias- p não corrigidas (número de substituições / número total de caracteres) com base em dados mitogenômicos completos (mostrados em uma escala linear).

4. Discussão

As populações de Pantodon das bacias do Congo e do Níger oferecem um notável caso de estase fenotípica durante um período muito longo de tempo evolutivo. Esse resultado é particularmente notável no contexto de peixes com osteoglossomorfia, que são geralmente conhecidos por seu conservadorismo morfológico [ 9]. De fato, a constância morfológica de Pantodon , apesar de pelo menos 57,2 milhões de divergências, é notável em comparação com a maioria dos invertebrados e todos os exemplos de vertebrados no registro fóssil [ 3 , 6 ]. Estase morfológica em Pantodonparece superar outros exemplos conhecidos de conservadorismo morfológico em vertebrados existentes - incluindo salamandras pletodontóides, lampreias e celacantos - em que diferenças morfológicas leves mas consistentes permitem invariavelmente o reconhecimento de taxa distintas [ 7 , 8 , 16 ]. Além da divergência mitogênica extremamente profunda, também encontramos uma divergência marcante nas seqüências de MLL nucleares , implicando divergência genética generalizada entre os genomas nuclear e mitocondrial. A diferenciação genética entre estas duas populações de Pantodon é tão grande que elas podem até ser reprodutivamente isoladas devido a incompatibilidades genéticas. Claramente, a possibilidade de duas ou mais espécies crípticas dentroP. buchholzi merece um estudo mais aprofundado.

Eldredge et al . [ 4 ] enfatizam a importância da estrutura da população geográfica e da expansão populacional quando se tenta entender a estase morfológica. Nos últimos 50 milhões de habitantes, a África tropical sofreu grandes oscilações climáticas, resultando em ciclos repetidos de expansão e fragmentação da floresta [ 17 , 18 ]. Estas condições ambientais flutuantes podem ter contribuído para a divergência genética em Pantodon ao isolar repetidamente populações em refúgios, como sugerido por sua atual distribuição disjunta [ 19 ]. No entanto, nossos dados mostram que o isolamento genético em Pantodoncomeçou muito antes do período árido quaternário, que tem sido implicado na divergência alopátrica de outras espécies africanas conduzida por refugiados [ 17 ]. Coleções geograficamente em escala precisa e dados adicionais de seqüências mitocondriais e nucleares são necessários para refinar a compreensão da estrutura populacional e os tempos de divergência dentro de Pantodon .

Os mecanismos propostos de estase morfológica incluem a seleção estabilizadora, o conservadorismo de nicho ecológico e as restrições genéticas e de desenvolvimento [ 5 ]. A persistente seleção estabilizadora poderia ser mantida nos refúgios de habitat, mas o longo período de conservadorismo morfológico em Pantodon exigiria que o ambiente seletivo permanecesse consistente durante várias flutuações climáticas importantes, ou que tivesse convergido recentemente para um grau extraordinário. Talvez os muitos aspectos altamente especializados da forma, biologia sensorial e comportamento em Pantodonestão tão interligados que a seleção restringiu a divergência fenotípica nessa linhagem. No entanto, existem muitos mecanismos pelos quais restrições genéticas e de desenvolvimento são contrabalançadas por longos períodos de tempo evolutivo.

Independentemente de quais mecanismos específicos de estase fenotípica estão em ação, Pantodon oferece o exemplo mais extremo conhecido a partir de vertebrados existentes de conservadorismo morfológico ao longo de escalas de tempo geológicas. Além disso, a existência de populações Pantodon alopátricas e geneticamente divergentes oferece oportunidades raras de avaliar os papéis relativos de restrições intrínsecas ou extrínsecas na estabilização de uma morfologia complexa e incomum. Estas investigações complementarão as inferências evolutivas de taxa que exibem labilidade fenotípica com mínima diferenciação genética, bem como fornecendo insights sobre os fundamentos da estase fenotípica de longo prazo, freqüentemente observada no registro fóssil.

Agradecimentos

A obtenção de autorizações foi fornecida pela Direção da Fauna e das Américas Protégées e pela Delegação à Pesquisa Científica e Tecnológica da República do Congo e pela ECOFAC-Congo. Todos os nossos métodos de coleta e manuseio de peixes estão em conformidade com os protocolos aprovados pelo Center for Research Animal Resources da Cornell.

Agradecemos a Gerald Smith, Amy McCune, William Fink, Peter Konstantinidis e Katie Peichel por fornecerem comentários úteis sobre o estudo. John Sullivan, Valentin Mbossi, John Friel e Eric Kinzonzi ajudaram na coleta de amostras, e Didier Paugy criou o mapa de distribuição. John Friel (CUMV) fez a curadoria dos exemplares do vale e Frank Kirschbaum e Li Chenhong doaram amostras de tecido. O financiamento foi fornecido pela National Geographic Society (7879-05) e pelas doações da JSPS Research (16570082, 15380131, 17207007 e 19207007).

Referências

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